Durante la stagione di Serie A 1987-1988, il Cesena è involontario protagonista di un episodio che darà il via ad un processo di riforma riguardante la «responsabilità oggettiva» delle società di calcio rispetto ai propri tifosi. Il nuovo millennio si apre dunque con i bianconeri in Serie C1, categoria che disputano per quattro stagioni consecutive, e durante le quali avviene il passaggio di presidenza da Edmeo Lugaresi al figlio Giorgio, che diventa il quarto della storia del sodalizio romagnolo. Grazie a questo, in questa prima stagione in Serie A, viene segnato il record di affluenza nella storia dell’impianto cesenate: il 10 febbraio 1974, in occasione dell’incontro con il Milan (poi sconfitto per 1-0), «la Fiorita» registra un’affluenza ufficiale di 35 991 spettatori, un record ancora ineguagliato. A fine stagione viene ristrutturato lo stadio Dino Manuzzi per la terza volta, e in questa occasione in maniera più radicale delle precedenti, con l’eliminazione della pista d’atletica e la ricostruzione completa della tribuna «distinti» e delle curve («curva mare» e «curva ferrovia»), in sostituzione delle vecchie strutture. In questa occasione però i bianconeri trovano subito la forza per riscattarsi e risalire immediatamente tra i cadetti dopo un campionato contrassegnato da un acceso duello a distanza con il Livorno.

Il Cesena permane in Serie A fino al termine della stagione 1990-91, ma alla terza stagione tra i cadetti ha l’occasione di tornare in massima serie: al termine del campionato 1993-94 disputa infatti lo spareggio promozione con il Padova in gara unica sul campo neutro di Cremona, ma perde per 1-2 dopo essere passato in vantaggio. Al termine della stagione successiva invece, grazie alle prestazioni di giocatori come Luigi Turci, Emiliano Salvetti, Manolo Pestrin, Maurizio Ciaramitaro, Ferreira Pinto e Marco Bernacci, il Cesena raggiunge il sesto posto utile per l’accesso ai play-off, dai quali però ne escono sconfitti in semifinale dal Torino. In semifinale deve affrontare il Rimini, che elimina dopo aver pareggiato per 1-1 fuori casa e vinto per 2-0 al «Manuzzi», e in finale il Lumezzane, con il quale nella gara di andata in casa pareggia per 1-1. Il ritorno è preceduto da varie polemiche incentrate principalmente sull’ordine pubblico e la possibilità di non disputare la gara nello stadio Tullio Saleri di Lumezzane, capace di soli 4 150 posti, ma nello stadio Mario Rigamonti di Brescia (contenente circa 27 000 posti), per la massiccia richiesta di biglietti da parte dei tifosi cesenati.

Il match con il Rimini è soprannominato «Derby della Romagna» e richiama sempre un ampio pubblico da entrambe le parti. Il ritorno in Serie B è di breve durata, e nella stagione 1999-00 il Cesena retrocede nuovamente in Serie C1, perdendo il doppio spareggio con la Pistoiese (sconfitta per 3-1 a Pistoia e vittoria per 1-0 a Cesena). Nella successiva stagione la società romagnola affronta dunque la prima sfida a livello europeo in una gara a turno doppio con i tedeschi orientali del Magdeburgo, in cui subiscono 3-0 all’andata in Germania, ma sfiorano la qualificazione con la vittoria per 3-1 al ritorno a «La Fiorita». In campionato i bianconeri partono con una vittoria a Brescia per 0-1 alla prima giornata, mentre la prima sconfitta giunge alla quarta giornata ad Arezzo per 2-0. Dopo questa sconfitta i bianconeri intraprendono una striscia di risultati positiva di 10 gare composta da otto vittorie, un pareggio e una sola sconfitta nel mezzo per 3-0 a Catanzaro. Tuttavia, grazie alla striscia positiva di tre vittorie consecutive, seppure conseguite a retrocessione già consolidata, maglie da calcio 2025 Scott Parker viene confermato nel ruolo di allenatore.

Nonostante le difficoltà iniziali nel mantenere la categoria durante le prime tre stagioni, la squadra migliora i risultati progressivamente, fino ad ottenere il salto di qualità al termine del quinto anno consecutivo trascorso nella serie cadetta. Nella stagione 1975-76 i bianconeri migliorano ancora i risultati ottenuti nei precedenti campionati, raggiungendo il punto più alto della storia cesenate. I risultati portano il Cesena a sfiorare l’accesso alla finale di Coppa Italia. Il 30 ottobre 1993 (10ª giornata del campionato di Serie B) il Cesena giocò in casa contro il Modena. Le maglie da casa della Juventus sono esaurite in tutti i continenti, anche se adidas e Juventus hanno deciso di innovare il design di queste maglie in questa stagione. In campionato il Cesena continua ad avere un cammino stentato, e il 25 febbraio 2008, dopo una pesante sconfitta in casa con l’AlbinoLeffe per 0-3, Campedelli decide di richiamare in panchina Fabrizio Castori.